寺院始建于1295年，比夏河拉卜楞寺早400多年，是安多地區最古老的佛教寺院，在拉卜楞寺創建之前，禪定寺一直在甘南藏族地區的宗教、文化等方面占據著主導地位，就其在歷史上的影響和地位，也僅次于拉卜楞寺。

據史料記載，公元十三世紀末，西藏薩迦第四世祖師貢噶堅參的侄兒薩迦法王八思巴應元世祖忽必烈召見，在前往內地途中，取道卓尼。八思巴見此地山清水秀，古木參天，認為在此地修寺院，對弘揚佛法必有裨益。于是八思巴選定寺址，主持并委派薩迦格西于元貞年修成部分經堂、佛殿，井進行了隆重的開光儀式。至明永樂年間，已逐漸成為安多地區薩迦教派的宗主寺。

清康熙四十九年，朝廷頒賜“禪定寺”匾額，正式設立僧綱衙門為寺院政教的雖高權力機構，規定卓尼楊土司逢弟兄二人時，一人繼任土司職務，另一人為禪定寺僧綱；土司單傳時，則可身兼二職，總領政教大權于一身。禪定寺改宗后分別修建了參尼、居巴、薩里畦、歉巴四扎倉（學院），僧眾最多時達3800余人，下轄洮、岷、迭、宕108座寺院。

禪定寺在歷史上屢遭劫難，尤其民國十七年戰亂中，所藏《甘珠爾》、《丹珠爾》經版被焚。文革期間，禪定寺再遭洗劫，變成一片廢墟。1980年，落實了宗教政策，禪定寺得到重建，現又恢復一定規模，有參尼扎倉（顯宗哲學院）、居巴扎倉（密宗學院）、薩里哇扎倉（天文歷算學院）、歉巴扎倉（法舞學院），藏文佛教經典和文物也日漸豐富。

禪定寺座落于卓尼縣城洮河北岸的臺地上，背依阿米日公大山（當地俗稱大山神），俯臨洮水，隔河與縣城南山郭雅川靜修院相望。寺院始建于1295年，比夏河拉卜楞寺早400多年，是安多地區最古老的佛教寺院，在拉卜楞寺創建之前，禪定寺一直在甘南藏族地區的宗教、文化等方面占據著主導地位，就其在歷史上的影響和地位，也僅次于拉卜楞寺。